La presencia y papel de los microorganismos poco abundantes podría explicar la elevada diversidad microbiana de ambientes naturales. Un estudio en el Parque Nacional de Doñana.

La presencia y papel de los microorganismos poco abundantes podría explicar la elevada diversidad microbiana de ambientes naturales. Un estudio en el Parque Nacional de Doñana.

RESUMEN

La diversidad microbiana en ambientes naturales es enorme y difícil de determinar. Estas comunidades microbianas podemos considerarlas como constitutidas por unos pocos microorganismos muy abundantes y un gran número de microorganismos diferentes muy poco abundantes o raros. Se plantea la hipótesis de que los microorganismos minoritarios son importantes en ecosistemas naturales. El estudio de estos microorganismos minoritarios es esencial para determinar el papel funcional de las comunidades microbianas en un entorno espacial y temporal, así como para comprender el porqué de la enorme diversidad microbiana existente. Se propone seleccionar microorganismos adaptados a desarrollarse en condiciones extremas (alta temperatura, bajo o alto pH) a partir de ecosistemas moderados, para lo que se han seleccionado, principalmente, sedimentos de las lagunas del Parque Nacional de Doñana. Se determinarán variables ambientales y se analizarán los cambios en las comunidades microbianas a lo largo del proceso de selección. Se utilizarán métodos moleculares de detección de microorganismos basados tanto en técnicas de fingerprinting como de secuenciación, así como métodos de detección in situ. También se abordará el cultivo de los microorganismos seleccionados. Se identificarán los microorganismos, Bacteria y Archaea, seleccionados y se caracterizarán sus propiedades fisiológicas. También se estudiará su distribución espacial y todo ello llevará a deducir su posible función dentro del ecosistema estudiado. Se analizará la posibilidad de que las condiciones ensayadas pudieran representar situaciones naturales. Los procesos analizados representarán un modelo de la dinámica de las comunidades microbianas como consecuencia de cambios ambientales y su posible respuesta tanto en el ecosistema como en los ciclos biogeoquímicos globales. micoorganismos diferentes presentes en los ecosistemas naturales nunca eran cultivados en medios tradicionales (Ward et al. 1990; Pace, 1997; Rappé y Giovannoni, 2003). En los últimos años, se ha establecido que el número de microorganismos diferentes (o bien OTUs, “Organizational Taxonomic Units”) presente en cualquier ecosistema natural es muy superior al que puede determinarse experimentalmente a traves de análisis de comunidades microbianas por los métodos moleculares normalmente utilizados (Hughes et al. 2001; Curtis et al. 2002). De hecho, incluso utilizando métodos de secuenciación masiva (por ejemplo, con el sistema de secuenciación 454 de Roche), en el que se analizan decenas de miles de secuencias, no se alcanza una asíntota cuando se representa el número de OTUs diferentes obtenidas frente al número de secuencias procesadas (Sogin et al. 2006). Debido a

ello, nuestro nivel de comprensión sobre la diversidad real de nuestros ecosistemas, la distribución de microorganismos y su función en los ecosistemas naturales es muy reducido.

(Pedrós-Alió, 2006). Los factores reguladores y las implicaciones de los microorganismos de uno y otro tipo han de ser diferentes (Pedrós-Alió, 2006). Por ejemplo, aquellos microorganismos más abundantes se verán fácilmente regulados por predación e infecciones víricas mientras que aquellos muy pocoabundantes, prácticamente escaparán a estos fenómenos. Los más abundantes deberán presentar elevadas tasas de crecimiento para poder mantener ese status de abundancia, mientras que aquellos en proporciones muy bajas podrán permitirse tasas de crecimiento reducidas o adaptadas a períodos o condiciones muy específicas. De acuerdo con los métodos disponibles para la detección de microorganismos, los más abundantes serán los que sean más fácilmente detectados por métodos moleculares comúnmente utilizados ya que los poco abundantes se verán discriminados durante los procesos de detección (por ejemplo, durante amplificaciones por PCR; Suzuki y Giovannoni, 1996; von Wintzingerode et al. 1997). Las técnicas de cultivo serán capaces de detectar prácticamente cualquier microorganismo, abundante o no, siempre que encuentre las condiciones necesarias para su crecimiento en los medios de cultivo que se proporcionan. Sin embargo, se ha determinado que por técnicas de cultivo sólo se llega a detectar como máximo el 1% de los microorganismos presentes en un ecosistema determinado (Ward et al. 1990).
Ammermann, 1984; Mills and Franklin, 2007). De hecho es conocido que las interacciones entre distintos microorganismos entre sí generan nichos con condiciones determinadas que pueden ser de gran importancia en la naturaleza, si bien, aún se dispone de pocos datos al respecto y es un campo mayormente desconocido. Lo que si parece deducirse, es que un ambiente irregular proporciona mayores probabilidades para el desarrollo de una elevada diversidad microbiana. El efecto ventajoso de las perturbaciones moderadas sobre la riqueza biológica macroscópica se conoce como la hipótesis de perturbación intermedia o “intermediate-disturbance hypothesis” (Denslow, 1985). El reparto de los recursos en el tiempo y en el espacio debido al efecto de las perturbaciones moderadas son la clave para explicar la riqueza de especies en los ecosistemas fluctuantes.
determinadas a microorganismos concretos. Ello dificulta enormemente el estudio del papel de los microorganismos en los ecosistemas naturales y requiere procesos de simplificación que nos permitan situar los problemas a un nivel en el que nuestra metodología y capacidad nos permita abordar el estudio del problema.
fracción mayoritaria detectada a través de análisis moleculares y de cultivos. Experimentalmente, resulta de gran complejidad determinar qué microorganismos pudieran ser autóctonos, o miembros comunes del sistema (sean abundantes o no), y cuáles alóctonos al sistema. Si un tipo de microorganismo se encuentra representado en un ecosistema con un número reducido de células (baja abundancia) no implica que ese microorganismo sea alóctono al ecosistema estudiado. Ello se explica porque distintos microorganismos pueden desarrollarse en condiciones determinadas, por ejemplo períodos estacionales o épocas de elevada o baja disponibilidad de nutrientes. Todo esto complica cualquier estudio de biogeografía de microorganismos (Staley, 1997; Horner-Devine et al. 2004) y ha permitido que incluso se sugiera que cualquier microorganismo podría, prácticamente, llegar a cualquier ecosistema (de Wit y Bouvier, 2006). Estos puntos suponen un elevado dinamismo de las comunidades microbianas en función de una amplia gama de factores ambientales, y la existencia de sucesiones de microorganismos en la naturaleza para acomodarse a las necesidades u oportunidades del medio. Y aquellos que se encuentran presentes en el sistema (determinados a partir de ADN) pero desarrollan una actividad metabólica muy redicida con respecto al total de la comunidad (Mills et al. 2004; Portillo et al. 2008, 2009a y b). Esta diferenciación es posible gracias a que el contenido de ARN por célula microbiana es proporcional a la actividad metabólica de esa célula (Molin and Givskov, 1999). Sin embargo, este avance metodológico no es suficiente para differenciar entre microorganismos autóctonos y alóctonos como se ha demostrado recientemente (Portillo y González, 2008).
de fragmentos de ADN procedentes de los microorganismos más abundantes. El gran problema de estos métodos es que es difícil acceder a los fragmentos de ADN de aquellos microorganismos escasamente representados o poco abundantes. De hecho, la búsqueda de nuevos genes y funciones directamente de los medios naturales se ve detenida ya que aquellas secuencias más abundantes son las que casi siempre dominan las librerías metagenómicas y el esfuerzo necesario para conseguir una buena representación de los microorganismos poco abundantes está fuera del alcance de cualquier proyecto actual, incluyendo aquellos llevados a cabo por grandes consorcios internacionales de  investigadores. A este respecto, el consorcio internacional Terragenome (del que formamos parte) acaba de formarse y pretende estudiar, por medio de la metagenómica, los microorganismos del suelo. Para ello, se ha elegido un suelo inglés como modelo, pero aún así los problemas son enormes debido, entre otros, a los inconvenientes mencionados (la gran diferencia en abundancia de distintos microorganismos y la heterogeneidad de los sistemas naturales).

INTRODUCCIÓN

Hoy en día sabemos que un gran número de procesos biológicos son llevados a cabo exclusivamente por microorganismos (Madigan et al. 2008) y su papel en el reciclaje de nutrientes y transformaciones biogeoquímicas es esencial para el funcionamiento de los sistemas naturales (Whitman et al. 1998; Nee, 2004). A pesar de ello, aún se desconocen aspectos esenciales de la diversidad, distribución y fisiología microbianas en relación con su ecosistema.

Los trabajos pioneros en microbiología utilizaban cultivos para detectar y estudiar microorganismos, lo que dio lugar a la falsa impresión de que sólo existía un relativamente bajo numero de microorganismos diferentes. Estos eran únicamente aquellos que eran capaces de crecer en los medios de cultivo y las condiciones que se les proporcionaban. En la década de los setenta, se confirmó que el número de microorganismos presentes en cualquier sistema natural era varios órdenes de magnitud superior al número de microorganismos que se cultivaban en el laboratorio (Hobbie et al. 1977). Con la introducción de métodos moleculares basados en el ADN se observó que un gran número de determinada en su ecosistema. El análisis de la diversidad microbiana en su totalidad se plantea hoy por hoy como un proceso inabarcable, teniendo en cuenta las técnicas disponibles. Sin embargo, el estudio a fondo de una fracción del ecosistema, como serían aquellos microorganismos de más difícil acceso (los “raros”), nos podría proporcionar información a cerca de la función de esos microorganismos poco abundantes en dicho ecosistema y esta estrategia sería de utilidad para entender el por qué de la enorme diversidad microbiana existente en la naturaleza. microbiana generalmente más reducida que en otros ambientes y la posibilidad de discriminar la presencia de determinados microorganismos en base a sus características fisiológicas (Portillo and Gonzalez, 2008). Combinando las ventajas que nos ofrecen estos sistemas extremos, con la metodología existente podemos llegar a descifrar algunos de los enigmas de las diversidad, distribución y funciones de los microorganismos en ambientes naturales.
considerados extremos o inusuales desde el punto de vista general de ese ecosistema. Estudios preliminares por los autores han demostrado, por ejemplo, la presencia habitual de bacterias termófilas (con crecimiento óptimo a 60ºC y un rango de temperaturas de crecimiento entre 40 y 75ºC) en ambientes moderados en las cercanías de Sevilla. Otro ejemplo, es que no es difícil la selección y cultivo de microorganismos acidófilos (que viven a pH muy ácidos) a partir de muestras de suelos de distinta procedencia. Detectar esa fracción de microorganismos capaces de desarrollarse en condiciones extremas, en relación con su distribución espacio-temporal, puede ser de gran ayuda para
descifrar su función ecológica y determinar si esas condiciones pueden darse en ciertas circunstancias o épocas del año, así como los consiguientes efectos para el ambiente estudiado.

Estudio en sedimentos de lagunas del PND, como enclave principal, y su comparación con otros enclaves del parque y sus alrededores. Estos puntos a estudiar han sido muestreados en trabajos previos que los autores han realizado con anterioridad aunque con objetivos muy diferentes (Serrano et al. 2006; Portillo et al. 2008) microorganismos no será al azar si no que ha de ir asociada a la función que desarrollan en su ecosistema. Ello no quiere decir que todos los microorganismos desempeñan un determinado papel ecológico constantemente. Algunos procesos o microorganismos ocurrirán en Determinados micronichos o en épocas concretas del año, por ejemplo. La periodicidad, distribución, heterogeneidad y diversidad funcional de las comunidades microbianas son aspectos claves para comprender, tanto a nivel local como global, nuestros ecosistemas. El objetivo principal de este estudio será la detección y análisis de microorganismos “raros” (poco abundantes) en ambientes naturales, descifrar su función y potencial para comprender el papel de la enorme diversidad microbiana existente en la naturaleza.
Sogin, M.L., H.G. Morrison, J.A. Huber, D.M. Welch, S.M. Huse, P.R. Neal, J.M. Arrieta, G.J. Herndl. 2006.Microbial diversity in the deep sea and the underexplored “rare biosphere”. Proc Natl Acad Sci USA 103: 12115-12120.

esencialmente dinámicas y los cambios ambientales dan lugar a variaciones en la estructura de estas comunidades que generalmente son muy heterogéneas espacial y temporalmente. La fracción de microorganismos más abundantes en los ecosistemas naturales es fácilmente accesible por métodos moleculares convencionales. Sin embargo, la fracción de microorganismos poco abundantes (raros) y sus funciones resultan difíciles de estudiar y son, en gran parte, desconocidas.

Nuestra hipótesis de partida es que la existencia de una elevada diversidad microbiana se debe a su decisiva importancia para el funcionamiento del ecosistema.

temperatura, bajo y alto pH, etc) que normalmente no son detectados en estudios de diversidad y cuya función en el ecosistema es aún desconocida. Resultados previos de los autores sugieren, por ejemplo, que microorganismos termófilos, acidófilos y halófilos son comunes en suelos y sedimentos a pesar de que los ecosistemas que se han ensayado no son, desde ningún punto de vista, extremos.

Estudios previos han demostrado que los métodos moleculares de detección y las técnicas metagenómicas permiten el estudio de los microorganismos más abundantes en los ecosistemas naturales pero proporcionan poca información de los menos abundantes que son discriminados durante los protocolos experimentales que requieren esos métodos. Estos microorganismos también necesitan ser analizados.

El grupo de investigadores presenta gran esperiencia en el estudio de comunidades microbianas y su papel en el reciclado de nutrientes en ecosistemas tan complejos como, por ejemplo, las lagunas del Parque Nacional de Doñana donde se pretende llevar a cabo la mayor parte de este estudio.

El objetivo primario de este proyecto es detectar y analizar algunos de los microorganismos minoritarios en las comunidades microbianas del Parque Nacional de Doñana y descifrar su papel ecológico como una estrategia para entender el funcionamiento de estos ecosistemas y la importancia de la existencia de una enorme diversidad microbiana en ambientes naturales. Para ello se desarrollarán los siguientes puntos:
2. Detección y comparación de las comunidades microbianas, Bacteria y Archaea, original y durante el proceso de selección. Estudios comparativos de cambios en las comunidades por métodos moleculares de fingerprinting y secuenciación.
Identificación en base a métodos moleculares y análisis de cultivos de microorganismos así como identificación funcional a través de estrategias metagenómicas.
microorganismos seleccionados utilizando métodos de detección in situ lo que requerirá el diseño de sondas y cebadores específicos. Como colofón final del proyecto, el representante de BA coordinará la organización de un curso en el que se incluirán avances obtenidos durante este proyecto (ver Beneficios del proyecto).
en nuestro planeta es un primer, y decisivo, paso para poder utilizar esta enorme riqueza natural. Así mismo este conocimiento puede aplicarse directamente al mantenimiento de los ecosistemas del Parque Nacional de Doñana y así mismo a las comunidades de animales y plantas tan singulares que allí encuentran un entorno único. Estos avances en procesos de evaluación y monitorización de ecosistemas es esencial para determinar, por ejemplo, las consecuencias del cambio o calentamiento global y conservación de la
biodiversidad. microbiológicos para aumentar la biodisponibilidad de nutrientes en suelos, son ejemplos concretos de planteamientos prácticos derivados de este proyecto. La evaluación y seguimiento de procesos en sistemas naturales está, hoy por hoy, relativamente retrasada debido a deficiencias en el conocimiento de la diversidad microbiana, su función y potencial de los microorganismos en dichos ecosistemas. En esta línea se espera la presentación de nuevas patentes como hemos hecho en proyectos anteriores relacionados con ambientes naturales, incluido el Parque Nacional de Doñana.

El concepto que parece estár más extendido sobre la diversidad microbiana en sistemas naturales es que estas comunidades están formadas por un número relativamente reducido de microorganismos muy abundantes y un número enorme de microorganismos diferentes muy poco abundantes o raros

Otro aspecto de gran importancia al estudiar comunidades microbianas es que, generalmente, los microorganismos no se distribuyen aleatoriamente, sino que muchos de ellos tienden a congregarse en microambientes en los que encuentran condiciones más adecuadas para su desarrollo (Azam and Los ecosistemas naturales engloban una elevada complejidad desde el punto de vista microbiano. La enorme diversidad de microorganismos en estos ambientes, así como el gran número de interacciones existentes entre los microorganismos de estas comunidades hacen difícil el asignar funciones.

Estudios recientes han presentado resultados que complican aún más el análisis de la diversidad microbiana real de un ecosistema natural determinado. Por ejemplo, Portillo y González (2008) demuestran la existencia de un enorme número de microorganismos diferentes representados por inmigrantes entre las comunidades microbianas naturales, pudiendo incluso llegar a representar la

El empleo de métodos moleculares basados en el ARN para la detección de microorganismos en ambientes naturales ha permitido diferenciar entre aquellos microorganismos más comunes que presentan actividad metabólica significativa en la comunidad estudiada (determinados a partir de ARN)

El empleo de métodos de metagenómica tampoco representa un gran avance a la hora de estudiar los microorganismos poco representados en ambientes naturales. El problema es que esos métodos son excelentes para recuperar secuencias de sistemas naturales pero permiten la obtención casi exclusiva

La enorme diversidad microbiana debería representar más que una mera reserva de material genético (Dutta and Pan, 2002), y aunque este sea un punto importante, la supervivencia y mantenimiento de tipos microbianos poco representativos parece requerir que estos microorganismos posean una función

El empleo de ambientes extremos como modelos para el análisis de comunidades microbianas y procesos globales ha sido recientemente propuesto utilizando ambientes con temperaturas elevadas (Portillo y Gonzalez, 2008). Entre las ventajas que proporcionan estos sistemas están una diversidad

Una alternativa para estudiar una fracción de los microorganismos presentes en ecosistemas moderados (no extremos) sería seleccionar aquellos microorganismos que sean capaces de desarrollarse bajo condiciones extremas de temperatura, pH, etc. De esta forma podremos detectar (en un entorno natural) los microorganismos que están adaptados a condiciones o micronichos.

Para desarrollar esta estrategia, hemos pensado en el Parque Nacional de Doñana (PND) que debido a que presenta una enorme diversidad y unido al interés en la conservación de sus ecosistemas representa un sistema único para llevar a cabo el estudio que se plantea. Se propone llevar a cabo este.

Nuestra hipótesis de partida es que la existencia de una diversidad microbiana tan elevada es por que tiene una función de importancia para el ecosistema. Si esto es así, la distribución de los

Referencias

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OBJETIVOS DEL PROYECTO

Uno de los aspectos de mayor trascendencia en microbiología ambiental es comprender la diversidad microbiana existente y su significado en sistemas naturales. La gran diversidad existente repercute directamente en el funcionamiento de los ecosistemas. Las comunidades microbianas son

La visión actual de las comunidades microbianas naturales sugiere que estas están formadas por un número relativamente reducido de microorganismos muy abundantes y un número enorme de microorganismos diferentes muy poco abundantes o raros. Por tanto, se espera que en dichas comunidades existan microorganismos capaces de desarrollarse en condiciones extremas (alta

1. Selección de microorganismos minoritarios presentes en las muestras estudiadas y su distribución.

3. Identificación, cultivo y caracterización de microorganismos extremos en los ambientes estudiados.

4. Análisis de la distribución espacial y temporal de los microorganismos seleccionados por métodos moleculares de detección in situ.

5. Evaluación del papel ecológico de los microorganismos seleccionados. Análisis global de la importancia de los microorganismos minoritarios en la diversidad y funcionamiento de ecosistemas naturales.

Plan de Trabajo

El proyecto se llevará a cabo conjuntamente entre los investigadores del Instituto de Recursos Naturales del CSIC (IRNAS), el Departamento de Biología Vegetal y Ecología de la Universidad de Sevilla (USE) y la empresa BioAvan (BA). Todos participarán en la mayoría de las tareas planeadas debido al esfuerzo y necesidad de personal que requerirá el presente proyecto. Los pasos básicos del proyecto consisten en muestreos periódicos, selección de microorganismos en distintas condiciones, recogida de alícuotas durante este proceso, análisis de muestras y perfiles del sedimento, estudios por cultivos y métodos moleculares, y análisis químicos. Se realizarán comparaciones de las comunidades y estudio de la sucesión de microorganismos por varios métodos complementarios. La identificación y caracterización de los microorganismos seleccionados durante esos procesos también ha sido propuesta. Un punto importante es, además, un examen la distribución espacial de los distintos

BENEFICIOS DEL PROYECTO, DIFUSIÓN Y EXPLOTACIÓN, EN SU CASO, DE LOS RESULTADOS

El análisis de la diversidad microbiana es un paso necesario para comprender el funcionamiento de nuestros ecosistemas. Además, este aspecto es esencial para evaluar el potencial de nuestros ecosistemas para recuperarse de sucesos contaminantes o de asimilar cambios tanto eventuales como continuados a distintos niveles, incluido cambios globales como el calentamiento global. El presente proyecto propone una nueva estrategia para descifrar el papel de microorganismos en ambientes naturales y la participación de esas comunidades microbianas en un entorno espacio-temporal sometido periodicamente a cambios relativamente drásticos. Comprendiendo el papel de los microorganismos, y de la enorme diversidad que podemos disfrutar

Este proyecto apunta a descifrar y comprender el papel de los microorganismos y su diversidad en ambientes naturales. La detección de microorganismos capaces de llevar a cabo procesos específicos bajo condiciones determinadas es de gran utilidad práctica con aplicabilidad directa. Ejemplos, son la planificación y diseño de procesos de bioremediación, evaluación del potencial de nuestros ecosistemas y el desarrollo del conocimiento suficiente para plantear nuevos procedimientos de monitorización de ecosistemas y su diversidad. La selección de indicadores microbianos para monitorización y evaluación, de agentes

A este respecto, se propone el desarrollo de un curso sobre la aplicación de nuevos conceptos y metodologías para la monitorización y evaluación de ecosistemas que se desarrollará en los últimos meses del tercer año del proyecto. Todos los investigadores del proyecto participarán en ello, y esta actividad será supervisada por el representante de la empresa Bioavan, M.A. Gonzalez del Valle, quien además de participar activamente en el desarrollo de este proyecto, coordinará esta actividad dirigida al sector medio ambiental.

La explotación de los resultados quedará descrita con publicaciones científicas, patentes, el diseño de nuevas estrategias de monitorización y evaluación de sistemas naturales, y el desarrollo de un curso al respecto, a la vez que se garantiza la internacionalización del proyecto a través de distintas colaboraciones.